Factores ecológicos y mecanismos implicados en la variabilidad de la interacción entre un ectoparásito generalista (carnus hemapterus) y sus hospedadores

Resumen

Los parásitos, debido a la intensidad de la interacción con sus hospedadores, son organismos especialmente sensibles a los procesos, selectivos o no, que controlan el grado de diferenciación y divergencia dentro y entre poblaciones de organismos. Los distintos factores y mecanismos que rigen los procesos de diversificación en parásitos generalistas han sido tradicionalmente ignorados en el estudio de la especiación y diferenciación genética en parásitos, en detrimento de sistemas más especializados. Esta tesis pretende ampliar la comprensión sobre la evolución y la ecología de los procesos de diversificación en parásitos generalistas. Con tal fin, nuestro trabajo se centra en el estudio del díptero ectoparásito Carnus hemapterus, sus hospedadores aviares y diversos aspectos del resultado de la interacción entre ellos mediante tres objetivos principales: (1) exploración y estudio de diversas características ecológicas (ciclo de vida, fenología de emergencia, sincronización parásito-hospedador) y comportamentales (selección de hospedador) de Carnus hemapterus y de la interacción de éstas con sus hospedadores y el ambiente que los circunda, con el fin de identificar factores clave y mecanismos implicados en la diversificación evolutiva de esta especie. (2) Estudio de la variación y plasticidad del ciclo de vida de este ectopárasito y sus consecuencias en la sincronización parásito-hospedador. Por último (3) examinar mediante análisis moleculares de ADN mitocondrial la estructura genética de Carnus hemapterus, con el fin de encontrar evidencias de procesos de divergencia y diferenciación a diversas escalas geográficas. El seguimiento del ciclo de vida de Carnus hemapterus durante varios años ha permitido registrar la existencia de diapausa prolongada (dormancia de ciclo largo en la cual los individuos pierden una o más oportunidades de reproducirse) en este parásito. Esta estrategia ha podido surgir como respuesta a la fluctuación y variabilidad espaciotemporal de la distribución de los hospedadores a escala de nido y/o poblacional. Se investigó la selección de hospedador de este parásito en la Carraca Europea Coracias garrulus. Los resultados muestran que Carnus hemapterus selecciona preferentemente pollos con una mayor respuesta inmune y no emplumados, en detrimento de rasgos como el tamaño o la condición corporal. No obstante, la preferencia por pollos más sanos (mayor respuesta inmune) solo se mantiene cuando la densidad de parásitos dentro del nido es alta (mayor competencia intraespecífica) y la condición física de la nidada es baja (mayor probabilidad de mortalidad dentro del nido). Esto sugiere una alta plasticidad en los criterios de selección de hospedador en este ectoparásito. En cuanto a la variación en la fenología de emergencia y sincronización parásito-hospedador en Carnus hemapterus, a nivel intraespecífico, usando la Carraca como hospedador, la fenología de emergencia de Carnus hemapterus varió entre años y tipos de nido. La sincronización parásito-hospedador en general fue baja y con valores muy fluctuantes entre años, debido a la variación de la fenología de emergencia de Carnus, puesto que la fenología reproductora de la Carraca no varió entre los años de estudio. Este efecto asimétrico de la variación interanual entre parásito y hospedador podría explicarse por la distinta intensidad con que afecta la variación ambiental a invertebrados heterotermos y vertebrados endotermos. Aunque nuestro estudio revela valores bajos de predecibilidad en la fenología reproductora y la tasa de reutilización de los nidos de Carraca entre años, el tiempo de reproducción de los hospedadores influye sobre la tasa de sincronización parásito-hospedador, lo que indica que la variación de la fenología de cría del hospedador tiene cierta influencia sobre la fenología de emergencia del parásito. A nivel interespecífico, nuestros resultados muestran una emergencia diferencial en el tiempo (emergencia alocrónica) asociada a tres hospedadores distintos habituales de nuestras latitudes (la Abubilla Upupa epops, el Mochuelo Europeo Athene noctua y la Carraca). Además, la distribución de la fenología de emergencia de los individuos asociados a Abubilla y Carraca están sincronizadas con la fenología reproductora de sus respectivos hospedadores, sugiriendo la existencia de fenotipos aislados debido a las barreras temporales impuestas por las distintas fenologías reproductoras de los hospedadores estudiados. Para abordar el segundo objetivo de esta tesis se estudió el efecto de las variaciones ambientales en pupas de Carnus hemapterus en dormancia mediante dos aproximaciones experimentales distintas: (1) a través de la simulación de un cambio de hospedador más temprano del original y con un patrón de incubación distinto, y (2) mediante un experimento de translocación de parásitos en dos tipos de ambientes climatológicos distintos. Los resultados de ambos experimentos demuestran que el desarrollo y terminación de la diapausa son rasgos muy plásticos en Carnus hemapterus que pueden ser modificado por la temperatura de incubación impuesta por un hospedador más temprano o por los cambios ambientales en su entorno durante las fases finales de la diapausa. Por último, los marcadores mitocondriales revelaron una acusada estructura filogeográfica de las poblaciones de Carnus hemapterus a nivel continental. Diversos eventos geológicos durante el Pleistoceno han podido tener un papel relevante en la conformación de la estructura genética de este parásito a lo largo del área de distribución estudiada (Europa y Canadá). Estos resultados, junto con la correlación positiva entre distancia geográfica y genética encontrada, indican que esta especie es sensible a las barreras físicas y al aislamiento de sus poblaciones por la distancia a escalas geográficas amplias. A escala local, la población de Carnus hemapterus estudiada en Tabernas presenta una cierta diferenciación genética en simpatría asociada al periodo de emergencia del imago pero independiente del hospedador parasitado, lo que sugiere la existencia de una barrera temporal que impide el libre flujo genético en esta especie.