Macroevolución y microevolución en sistemas insularesel patrón Rand Flora en el género Canarina

Abstract

El cambio global y la actual crisis de la biodiversidad han incrementado la necesidad de comprender el efecto que tienen los cambios climáticos en los patrones y mecanismos que determinan la distribución de la biodiversidad. Para entender el origen de estos patrones de diversidad, los científicos han recurrido a explicaciones macroevolutivas que estudian las relaciones entre los organismos y su hábitat a grandes escalas espaciales y temporales, y a explicaciones microevolutivas, que estudian la base del cambio evolutivo dentro de especies o en poblaciones, localmente y durante periodos de tiempo más cortos. Uno de los efectos mejor estudiados del impacto del cambio climático sobre los patrones de biodiversidad son las glaciaciones del Pleistoceno; sin embargo, el estudio de eventos de sequía o aridificación global se hace interesante dado el escenario climático actual. Para esto, el continente africano ofrece un escenario ideal. África ha sido considerado una de las excepciones al Gradiente Latitudinal de Diversidad global, ya que en muchos organismos puede observarse una disminución en la biodiversidad desde las regiones templadas a las tropicales; en ocasiones la pobreza de especies en este continente ha sido atribuida a una extinción mediada por cambio climático (aridificación gradual) que, presumiblemente, también ha generado disyunciones intracontinentales a gran escala. Respecto a esto, el patrón fitogeográfico conocido como Rand Flora, que relaciona linajes de angiospermas que comparten distribuciones disyuntas similares entre los márgenes del continente africano e islas adyacentes (Macaronesia-noroeste de África, Cuerno de África-sur de Arabia, este de África y Sur de África), ofrece una oportunidad única para estudiar los efectos del cambio climático en los patrones de biodiversidad. Uno de los representantes más extremos de este patrón es el género Canarina. Este género pertenece a la tribu de las Platycodoneae, un linaje basal de la Familia Campanulaceae, y está compuesto solamente por tres especies con una amplia disyunción: el endemismo insular Canarina canariensis está asociado a los bosques lauroides de las Islas Canarias en el noroeste de África, mientras que al otro lado del desierto del Sáhara, Canarina abyssinica y Canarina eminii crecen en las montañas del este de África. Esta distribución de las especies de Canarina parece estar restringida a lo que se consideran los últimos retazos de una vegetación subtropical que estuvo presumiblemente extendida a lo largo de África, pero que actualmente ha quedado confinada en ecosistemas insulares en los bordes continentales de África: la especie canaria en islas oceánicas y las especies Afromontanas en islas dentro de un continente o sky islands ¿hábitats de altura geográficamente aislados, ocupando diferentes rangos montañosos. El objetivo general de esta tesis es estudiar la historia evolutiva del género Canarina para tratar de inferir los patrones y procesos macro- y microevolutivos que han generado su distribución actual. Para ello hemos utilizado un enfoque integrador y multidisciplinar que abarca aproximaciones macroevolutivas (filogenia, biogeografía, ecología) y microevolutivas (filogeografía, demografía, genética poblacional). La posición filogenética del género, sus actuales restricciones de hábitat y su extrema disyunción intracontinental, señalan a Canarina como un potencial relicto, un candidato idóneo para el estudio de patrones y procesos resultantes de un escenario gradual de cambio climático. Adicionalmente, la singular distribución de Canarina nos va a permitir estudiar el papel evolutivo tanto de islas oceánicas como de islas continentales (sky islands), en los niveles de diversidad genética. En el Capítulo 1 utilizamos el género Canarina como caso de estudio para tratar de explicar el origen evolutivo de la disyunción Rand Flora y comprender los efectos de la extinción mediada por cambio climático en la formación de los patrones de biodiversidad dentro de un continente. Dos hipótesis biogeográficas se han propuesto en el pasado para explicar esta disyunción: i) vicarianza y extinción por cambio climático de una antigua macroflora africana ampliamente distribuida por el continente, o ii) eventos de dispersión a larga distancia entre regiones aisladas geográficamente y especiación in situ. Utilizamos una combinación de marcadores nucleares y cloroplásticos, reconstruimos la filogenia del género, estimamos los tiempos de divergencia de los linajes y realizamos reconstrucciones biogeográficas y paleoclimáticas a lo largo del tiempo. Nuestros resultados confirman la posición de Canarina dentro de las Platycodoneae y resuelven las relaciones interespecíficas dentro del género. Mostramos que Canarina se originó en el este de África a partir de un ancestro asiático en el Mioceno Medio. La especie C. abyssinica se separó primero (c. 8 Ma), y es hermana de un clado formado por las especies disyuntas C. eminii y C. canariensis, que divergieron posteriormente en el Mioceno Tardío (c. 7 Ma). Solucionamos la falta de fósiles filogenéticamente cercanos a nuestro grupo de estudio para calibrar nuestras estimas de divergencia, utilizando una ¿datación anidada¿ en la que una partición filogenética de nivel superior (por encima o a nivel de especies), calibrada con evidencia externa (fósil o molecular), se utilizó para informar al reloj molecular de otra partición de nivel inferior (a nivel de poblaciones). Nuestras evidencias temporales, espaciales y de nicho climático indican que la actual disyunción intracontinental de casi 7000 km a través del Sáhara y 7 millones de años de divergencia podría ser explicada por un evento de vicarianza a causa del cambio climático, en el que una distribución original ampliamente distribuida a lo largo del norte de África fue fragmentada a causa de eventos de aridificación, y más tarde, extinción de las poblaciones intermedias, dando lugar a la actual disyunción y distribución restringida en los márgenes del continente. En el Capítulo 2 reconstruimos los patrones y procesos filogeográficos en Canarina eminii, un endemismo epífito del bosque Afromontano del este de África. Utilizamos regiones cloroplásticas y marcadores nucleares AFLP para inferir la diversidad genética, estructura, tiempos de divergencia, barreras de flujo génico y relaciones filogeográficas en esta especie. Los resultados revelan una fuerte estructura filogeográfica con dos linajes separados a ambos lados del Valle del Rift. Los procesos geológicos y climáticos en esta región de África, en concreto, el agrietamiento de las placas Africana y Arábiga a lo largo del Gran Valle del Rift y el consiguiente cambio en las condiciones climáticas, podrían haber actuado como una barrera incipiente para el flujo génico, lo que habría favorecido el aislamiento espacial y genético a cada lado de la barrera. Así, nuestro estudio destaca la importancia del Gran Valle del Rift en el ensamblaje de patrones de biodiversidad en el este de África, y apoya el famoso ¿axioma biogeográfico¿ que dice que las barreras geográficas y las biotas evolucionan juntas. Además, detectamos elevados niveles de exclusividad genética y restricción del flujo génico entre sky islands, lo que puede ser atribuido a rápidos eventos climáticos en el Pleistoceno que causaron la expansión-contracción del bosque Afromontano durante las glaciaciones. Destacamos la importancia de los diferentes rangos montañosos (altas mesetas y sky islands) como refugios y cunas de altos niveles de diversidad exclusiva y críticamente amenazada, restringida a cada uno de los parches del bosque Afromontano. En el Capítulo 3 reconstruimos los patrones y procesos filogeográficos de Canarina canariensis, un endemismo de las Islas Canarias asociado a los principales bosques de laurisilva del archipiélago. Utilizamos regiones cloroplásticas y marcadores AFLP para examinar patrones espaciales de estructura genética, estudios demográficos, reconstruir eventos de migración entre islas e inferir áreas ancestrales y refugios de diversidad. Nuestros resultados muestran una fuerte estructura geográfica poblacional con una divergencia hace 0.8 Ma que tiene a Tenerife como eje central, dividiendo las poblaciones canarias en un clado al este y otro al oeste. Encontramos altos niveles de diversidad y exclusividad genética en las tres paleo-islas de Tenerife (Anaga, Teno y Roque del Conde, antiguos macizos geológicamente estables), las cuales a su vez identificamos como áreas ancestrales desde las que migraron haplotipos hacia otras zonas de Tenerife y otras islas del archipiélago. Nuestras evidencias sugieren que las barreras oceánicas entre islas han sido menos importantes en estructurar los niveles de diversidad que las barreras geológicas dentro de cada isla. La fuerte estructura detectada junto a la presencia de haplotipos ancestrales extintos, sugiere que, tras la unión de las tres paleo-islas que formaron inicialmente Tenerife hace 3.5 Ma, la isla experimentó importantes erupciones volcánicas y grandes deslizamientos que probablemente jugaron un papel clave en la formación de barreras genéticas dentro de Tenerife. La complejidad topográfica y la estabilidad geológica de las paleo-islas habrían favorecido la preservación de genotipos y de altos niveles de diversidad intraespecífica. Estas áreas actuarían como refugio frente a fenómenos volcánicos catastróficos, a la vez que como cunas y fuentes de nueva diversidad genética hacia otras áreas. Esto otorga a éstas áreas la característica de hotspots filogeográficos, regiones cuya conservación debería ser prioritaria. Como complemento a los dos capítulos anteriores, en el Capítulo 4 evaluamos la necesidad de conservación de los últimos fragmentos de vegetación subtropical en África e islas adyacentes, es decir, la laurisilva y el bosque Afromontano. Para esto, estudiamos la demografía reciente de C. eminii y C. canariensis. Utilizamos microsatélites como marcadores [...]