Ecology of vector-borne diseases: effects of host traits on mosquito feeding preferences and its implications for diesease transmission

Résumé

Las últimas décadas han presenciado una acelerada emergencia o el resurgimiento de enfermedades transmitidas por vectores (ETVs) en muchas áreas geográficas, afectando a humanos, animales salvajes y domésticos, lo que representa una gran amenaza para la salud pública y la conservación de la biodiversidad. A pesar del impacto médico y económico de las ETVs, la ecología de estas, especialmente las interacciones entre los hospedadores y los vectores, aún son insuficientemente conocidas. Los estudios epidemiológicos previos han asumido tradicionalmente una interacción aleatoria entre hospedadores y vectores, ignorando los posibles efectos de la heterogeneidad en las características del hospedador, tales como el estado de salud del individuo y la historia evolutiva, en las tasas de transmisión de patógenos. La falta de reconocimiento e incorporación de los posibles efectos de las características del huésped en los modelos epidemiológicos podría dar lugar a estimaciones sesgadas de la dinámica de transmisión de ETVs. Por lo tanto, los cuatro capítulos incluidos en esta tesis se centran en el estudio de los efectos de la heterogeneidad de ciertos rasgos del hospedador en las interacciones hospedador-vector a nivel tanto inter como intraespecífico. Aunque algunos patógenos transmitidos por vectores (PTVs) causan enfermedades en humanos, la mayoría de ellos son zoonóticos, siendo la fauna silvestre el hospedador vertebrado primario. Los mosquitos son vectores primarios de muchos PTVs, como el Plasmodium aviar y el virus de West Nile (WNV). Dado el importante papel de los mosquitos y los hospedadores silvestres en el ciclo de transmisión de los PTVs, en esta tesis se utilizó principalmente un patógeno transmitido por los mosquitos, el Plasmodium aviar, sus vectores naturales Culex pipiens y Culex restuans y el hospedador vertebrado Gorrión Común (Passer domesticus) como sistema de estudio. Las características del huésped pueden tener una profunda influencia en la interacción entre este y los mosquitos, ya que los mosquitos basan su búsqueda de alimento en ciertas características del hospedador, lo que resulta en una preferencia de alimentación que da lugar a tasas de contacto huésped-vector heterogéneas. La actividad de búsqueda de hospedador por parte de los mosquitos es un proceso integrador que combina múltiples señales. En esta tesis, en primer lugar revisé el papel de las características morfológicas, comportamentales y fisiológicas del huésped en la atracción de los mosquitos. La preferencia de alimentación de los mosquitos es el resultado de las interacciones entre la preferencia por determinados huéspedes y los factores extrínsecos, incluido el atractivo y la disponibilidad de los mismos. La preferencia puede verse afectada por la variación en las características del hospedador, a través de señales olfativas, visuales, y térmicas, entre otras, utilizadas en el proceso de búsqueda de los huéspedes. Las lagunas aún existentes en el conocimiento sobre los efectos de la heterogeneidad de las características del huésped en la preferencia de alimentación de mosquitos ponen de manifiesto la necesidad de realizar estudios específicos tanto teóricos como empíricos sobre este tema. Para determinar el efecto de las características morfológicas y comportamentales del huésped en la preferencia de alimentación de los mosquitos, llevé a cabo un estudio comparativo mediante la combinación de datos sobre tasas de alimentación de mosquitos en una comunidad de aves de América del Norte con datos de morfología y comportamiento de dichas aves. Las aves con plumaje de coloración más clara, tamaño corporal más grande y comportamiento de descanso solitario fueron picadas con mayor frecuencia de lo esperado en función de su abundancia relativa en la comunidad. Este estudio destaca el papel de las características morfológicas y comportamentales del huésped en las diferencias inter-específicas en los patrones de alimentación de los mosquitos. Estos resultados resultan de utilidad en la aplicación de programas de vigilancia de PTVs, pudiendo centrarse en especies de aves más grandes, con hábitos de descanso solitarios y / o de colores más claros como especies focales. Para determinar el papel de las características fisiológicas del huésped en la preferencia de la alimentación de los mosquitos, realicé experimentos de selección doble, consistente en exponer dos gorriones con diferentes tasas metabólicas a Cx. pipiens y analicé la relación entre las preferencias de alimentación del mosquito y el metabolismo del hospedador. Las aves con tasas metabólicas basales más bajas fueron picadas por mosquitos con mayor frecuencia que sus conspecíficos. Esto representa la primera evidencia experimental del vínculo entre el metabolismo del huésped y la preferencia de alimentación del vector. Además, las aves con mayor masa corporal fueron picadas con mayor frecuencia por los mosquitos. Como Cx. pipiens es un vector clave para múltiples PTVs, la identificación de las características que afectan a la preferencia de alimentación de esta especie de mosquito puede arrojar luz sobre la epidemiología de estos patógenos. Para evaluar el impacto de infección del huésped por el patógeno Plasmodium en los patrones de alimentación de los mosquitos, llevé a cabo dos experimentos de selección doble. Así, expuse dos gorriones con diferente estado de infección (es decir, infectados por Plasmodium y no infectados) y con diferente intensidad de infección (a través de un tratamiento que reduce la carga parasitaria, es decir, una carga de Plasmodium más alta frente a una carga más baja) a los mosquitos en búsqueda de alimento. Las aves infectadas con Plasmodium fueron picadas con mayor frecuencia que aquellas infectadas aunque medicadas. Sin embargo, el estado de infección de las aves en sí mismo no afectó significativamente el patrón de alimentación de los mosquitos, siendo las aves infectadas por Plasmodium y no infectadas picadas de manera similar por los mosquitos. Estos resultados apoyan, al menos parcialmente, la hipótesis de la manipulación parasitaria, la cual probablemente opera a través de una reducción en el comportamiento defensivo del hospedador, y destacan la importancia de considerar la carga parasitaria en estudios sobre las interacciones huésped-vector-patógeno. Mediante el uso de un enfoque interdisciplinar que combina estudios comparativos, análisis moleculares y aproximaciones experimentales, esta tesis logra identificar varias relaciones clave entre las características del huésped y la preferencia de alimentación de los mosquitos, a nivel tanto inter como intra-específico, lo que puede ayudar a comprender mejor la dinámica de tasas de contacto entre hospedadores y vectores y, por tanto, la dinámica de transmisión de PTVs. La incorporación de la heterogeneidad de las características del huésped en futuros estudios sobre la ecología de las ETVs puede mejorar nuestro esfuerzo de vigilancia y control de la compleja red de transmisión de ETVs.