The role of uropygial secretion and birds body odour on their interaction with mosquitoes and parasites

Resumen

Las señales químicas están implicadas en procesos vitales tan importantes como la búsqueda de alimento, reproducción y defensa frente a depredadores, entre otras, desempeñando, por tanto, un importante papel en las interacciones intra e interespecíficas. En insectos que se alimentan de sangre, como los mosquitos, el uso de pistas químicas resulta esencial para detectar a sus hospedadores vertebrados. Además de las diferencias existentes entre especies de hospedadores, ciertas características individuales como la edad, el sexo, el tamaño corporal y la infección por parásitos sanguíneos podrían afectar a las señales químicas que emiten, lo que a su vez podría afectar a las interacciones vector-hospedador y, en última instancia, a la dinámica de transmisión de enfermedades transmitidas por vectores. Los mosquitos transmiten parásitos y otros patógenos causantes de importantes enfermedades que afectan a humanos y animales, tanto silvestres como domésticos. Este es el caso de los parásitos de la malaria, que pueden influir en gran medida en la dinámica de las poblaciones de sus hospedadores. Sin embargo, los mecanismos que afectan a las interacciones entre mosquitos, parásitos y hospedadores vertebrados siguen sin estar claros, especialmente en el caso de especies silvestres-no modelo. El objetivo de esta tesis es entender el papel de las diferentes pistas químicas que generan las aves (secreciones de la glándula uropigial y olor corporal) en la atracción de mosquitos, así como el efecto de la infección por parásitos de la malaria aviar del hospedador sobre estas interacciones. Para abordar esta importante pregunta, utilicé un enfoque multidisciplinar que combina diferentes áreas de investigación (p.e., parasitología molecular, entomología y ornitología), datos de campo y experimentos de laboratorio bajo condiciones controladas. Mi sistema de estudio incluye i) dos aves paseriformes silvestres como hospedadores vertebrados, el mirlo común (Turdus merula) y el gorrión común (Passer domesticus), ii) dos especies de mosquitos, el mosquito común (Culex pipiens) y el mosquito de marismas (Aedes caspius), y iii) hemosporidios presentes en aves, incluidos los parásitos del género Plasmodium transmitidos por mosquitos. Para comprender mejor la dinámica de las interacciones entre hospedador-vector-patógeno, evalué la hipótesis de la manipulación del hospedador, la cual propone que los parásitos modifican ciertas características de sus hospedadores para aumentar su éxito de transmisión. Por lo tanto, las aves infectadas con malaria resultarían más atractivas para los mosquitos que aquellas no infectadas, aumentando así las tasas de contacto entre parásitos e insectos vectores. Sin embargo, aún se desconocen los mecanismos que subyacen a esta atracción diferencial. Estudié el efecto potencial de la infección por parásitos sobre los olores emitidos por las aves y como esto a su vez, podría afectar a las interacciones con los mosquitos. Las secreciones de la glándula uropigial son consideradas como una de las principales fuentes de olor de las aves, por lo que los efectos de los parásitos en las interacciones entre las aves y los vectores podrían estar mediados a través de cambios en la composición de estas secreciones. Realicé diferentes estudios para determinar los factores potenciales que afectan a la composición de las secreciones uropigiales de las aves, incluida la infección por parásitos y, posteriormente, evalué el papel de las secreciones y el olor corporal en la atracción de mosquitos. La composición de las secreciones uropigiales de las aves silvestres difirió entre clases de edad y sexo, mientras que no hubo diferencias asociadas a la infección por parásitos hemosporidios ni al tipo de hábitat (bosque vs áreas urbanas). Análisis adicionales revelaron la presencia del contaminante DDE en las secreciones uropigiales de las aves. La degradación del DDT usado hace décadas origina DDE. La proporción relativa de DDE detectada fue mayor en aves adultas y en aquellas capturadas en bosques frente a las de ciudad, siendo superior también en aves con un mayor peso corporal. En general, estos resultados apoyan el papel de factores intrínsecos y extrínsecos en las variaciones interindividuales en la composición de las secreciones de la glándula uropigial. Sin embargo, estos resultados no respaldan un efecto de la infección por parásitos de la malaria aviar en la composición de las secreciones de estas aves. Teniendo en cuenta la importancia de la secreción de la glándula uropigial como fuente principal del olor en las aves, evalué el papel de esta secreción en la atracción de dos especies de mosquito con patrones de alimentación diferentes, el mosquito Cx. pipiens que se alimenta principalmente de aves y el mosquito Ae. Capius que se alimenta de mamíferos. Ambas especies de mosquitos mostraron una atracción similar hacia el estímulo (secreciones de la glándula uropigial + CO2) y el control (solo CO2) en un olfatómetro de doble elección, lo que sugiere que la atracción de los mosquitos hacia las aves no está mediada por la fracción volátil de esta secreción. Posteriormente, evalué el papel de la infección por Plasmodium en la atracción de los mosquitos Cx. pipiens hacia las secreciones uropigiales y olor corporal de las aves. Culex pipiens mostró mayor atracción hacia el olor corporal de las aves infectadas por Plasmodium que al de aves no infectadas, pero no se encontraron diferencias cuando el estímulo utilizado fue la secreción de la glándula uropigial. Estos resultados sugieren que los parásitos de la malaria aviar modifican el olor corporal de las aves, aumentando así la atracción de los mosquitos hacia aves infectadas y, por tanto, su capacidad de transmisión a nuevos hospedadores. No obstante, estos efectos no son producidos por cambios en la composición de la fracción volátil de la secreción de la glandula uropigial. En resumen, esta tesis proporciona nuevas evidencia sobre los complejos mecanismos que rigen las interacciones entre parásitos, vectores y vertebrados, y destaca el papel de los compuestos químicos, como los que generan el olor de las aves, en la atracción de mosquitos hacia individuos infectados por hemosporidios. Estos resultados tienen también implicaciones importantes para la comprensión de la epidemiología de los parásitos del género Plasmodium en ambientes naturales, y generan nuevas preguntas para futuras investigaciones dirigidas a la identificación de compuestos clave que conforman los olores de las aves y determinan la atracción de los mosquitos.