Regulación microbiana de los efectos del cambio climático en los ecosistemas a distintas escalas espaciotemporales

Resumen

Antecedentes : El clima global está cambiando a gran velocidad debido a la acumulación de gases de efecto invernadero en la atmósfera producido por diversas actividades humanas. Este cambio climático comprende cambios en diversos factores como por ejemplo el aumento de la temperatura, cambios en el régimen de precipitaciones (tanto en la precipitación media como su varianza a lo largo del año y entre años) y en la frecuencia, duración e intensidad de eventos extremos. El cambio climático está influyendo en la estructura y funcionamiento de los ecosistemas terrestres, tanto naturales como antrópicos. Por ejemplo, el cambio climático está afectando distintos aspectos del ciclo global del carbono, especialmente a la respiración del suelo que es un proceso importante de pérdida de carbono del suelo hacia la atmósfera. En concreto, se ha demostrado que el calentamiento global aumenta la respiración del suelo, lo que provoca un incremento de las emisiones de CO2 y por lo tanto una retroalimentación positiva entre el ciclo del carbono y el clima. Dicha retroalimentación está integrada en los modelos del sistema terrestre del Panel Intergubernamental de Cambio Climático. Sin embargo, la precisión de las estimaciones de la magnitud de esta retroalimentación es baja debido a las incertidumbres asociadas a la forma en la que se representan los procesos microbianos en estos modelos. Otra fuente de incertidumbre en las estimaciones de la magnitud de esta retroalimentación es la falta de consenso científico sobre la importancia que juegan distintos mecanismos microbianos que regulan la respuesta de la respiración del suelo al calentamiento. Más concretamente, el agotamiento de las fuentes lábiles de carbono y la adaptación térmica de la respiración microbiana se han propuesto como moduladores de la magnitud y dirección de la respuesta de la respiración del suelo al aumento de temperatura. Además, los estudios que evalúan la respuesta de la respiración del suelo a la temperatura y los mecanismos microbianos que la regulan a escala global muestran que ésta varía entre biomas. Por ejemplo, un estudio global que abarca desde el Ártico hasta el Amazonas solo encontró pruebas sólidas de adaptación térmica microbiana en climas fríos, aunque el número total de sitios evaluados en el mismo fue bajo (22), especialmente en zonas áridas. Por tanto, para mejorar la confianza en las predicciones de la dirección y magnitud de la retroalimentación entre el ciclo del carbono y el clima, es fundamental evaluar la respuesta de la respiración al calentamiento a escalas espaciales amplias e incluyendo distintos tipos de ecosistemas. Aparte de la temperatura, las propiedades bióticas y abióticas del suelo, como por ejemplo el carbono orgánico, el pH, la textura, el fósforo y la biomasa microbiana, así como su estado de desarrollo, modulan la respiración heterotrófica de éste. Sin embargo, se desconoce cómo estos factores influyen en la magnitud de la respuesta de la respiración del suelo a la temperatura. Por lo tanto, para mejorar nuestro conocimiento sobre la respuesta de la respiración del suelo al calentamiento global es fundamental evaluar cómo distintas propiedades bióticas y abióticas y el estado de desarrollo del suelo modulan dicha respuesta. Más allá de la producción heterotrófica de CO2 del suelo, su respiración también es producto de las raíces de las plantas y otros organismos autótrofos que habitan su superficie, como las costras biológicas. Estas costras son comunidades compuestas por una gran diversidad de organismos autótrofos y heterótrofos, entre los que destacan cianobacterias y otras bacterias, algas, musgos, hepáticas, hongos y líquenes, que residen en la superficie del suelo libre de vegetación en las zonas áridas. Las costras biológicas son particularmente relevantes para el ciclo global del carbono, ya que hasta el 42% de la respiración total del suelo de zonas áridas proviene de micrositios dominados por estas comunidades. Dada la importancia de las costras biológicas para la respiración del suelo en zonas áridas, los mecanismos heterotróficos mencionados anteriormente (agotamiento de las fuentes lábiles de carbono y adaptación térmica) deben ser evaluados junto con otros mecanismos autotróficos, como la reducción en la cobertura de componentes de la costra biológica como los líquenes producida por el calentamiento. Asimismo, el cambio en el régimen de precipitaciones también afecta a la respiración del suelo. Se ha visto que ésta disminuye con la sequía, mientras que la humectación del suelo seco produce un pulso grande y rápido de respiración edáfica. Sin embargo, la evidencia sugiere que las condiciones climáticas pasadas determinan las comunidades microbianas del suelo y su funcionamiento, así como sus respuestas a eventos extremos de sequía en la actualidad. La respuesta de los ecosistemas a eventos extremos tradicionalmente se ha estudiado mediante los dos componentes principales que determinan su estabilidad: la resistencia y la resiliencia. La resistencia representa el porcentaje de cambio provocado por una perturbación, mientras que la resiliencia se define como la velocidad a la que se recupera un ecosistema una vez que la perturbación ha cesado. La mayor parte de los estudios previos que evalúan el efecto de las condiciones climáticas históricas en la resistencia y resiliencia de las comunidades microbianas del suelo y su funcionamiento sólo han tenido en cuenta el efecto legado de los cambios en el régimen de precipitaciones. Por tanto, se desconoce cómo otros fenómenos asociados al cambio climático, como el calentamiento, afectan a la resistencia y resiliencia de las comunidades microbianas del suelo y su funcionamiento frente a eventos de sequía extremos. Además, hasta la fecha no se ha estudiado cómo la resistencia y la resiliencia de las comunidades microbianas influyen en la resistencia y resiliencia de las distintas funciones que realizan simultáneamente. Esta información es fundamental para comprender plenamente las consecuencias del cambio climático en la capacidad de los ecosistemas de proporcionar las múltiples funciones asociadas a la biodiversidad del suelo. Objetivos: El objetivo general de esta tesis es evaluar cómo los microorganismos del suelo regulan los impactos del cambio climático en los ecosistemas terrestres. Para lograrlo se establecieron cuatro objetivos específicos con el fin de analizar distintos mecanismos microbianos a diferentes escalas espaciotemporales: i) evaluar la influencia del estado de desarrollo del suelo y las propiedades abióticas y bióticas en la respuesta de la respiración microbiana del suelo al calentamiento a escala global (capítulo 1); ii) estudiar la adaptación térmica de la respiración microbiana del suelo en zonas áridas de todo el mundo (capítulo 2); iii) explorar la respuesta de la respiración del suelo al calentamiento a corto y largo plazo, así como la influencia de distintos mecanismos microbianos heterotróficos y autotróficos que determinan dichas respuestas a escala local (capítulo 3); y iv) analizar el efecto legado del cambio climático en la resistencia y resiliencia de las comunidades microbianas del suelo y las funciones que desempeñan frente a un evento extremo de sequía a escala local (capítulo 4). Métodos: Para alcanzar los objetivos de esta tesis se ha utilizado una aproximación multidisciplinar, apoyada tanto en muestreos globales como en experimentos manipulativos de cambio climático e incubaciones de laboratorio para simular gradientes de temperatura y eventos de sequía extrema. Concretamente, se han llevado a cabo cuatro experimentos que coinciden con los cuatro objetivos específicos mencionados en el apartado anterior. En el capítulo 1 se utilizaron suelos recogidos en ocho cronosecuencias de distintos países para realizar un ensayo de laboratorio basado en incubaciones de suelo a corto plazo a tres temperaturas (5ºC, 15ºC y 25ºC). Los estados de desarrollo del suelo de estas cronosecuencias varían entre cientos a millones de años. Además, estas cronosecuencias abarcan una amplia gama de tipos de vegetación (es decir, pastizales, matorrales y bosques), condiciones climáticas (áridas, continentales, templadas y tropicales) y orígenes del material a partir del cual se desarrolla el suelo (es decir, dunas de arena, sedimentario y volcánico). Finalmente, la temperatura media anual del lugar de origen de estas cronosecuencias varía entre 8,7 y 19.55ºC. En el capítulo 2 se llevaron a cabo incubaciones de suelos de zonas áridas de todo el mundo en el laboratorio a tres temperaturas (10ºC, 20ºC y 30ºC). Más concretamente, se incubaron suelos de 110 zonas áridas ubicadas en 19 países de todos los continentes, excepto la Antártida. Dada la distribución global de las zonas áridas, los sitios estudiados cubren un gradiente de temperatura media anual de -1,8 a 28ºC. Por otra parte, el diseño experimental fue sensible al patrón de distribución heterogéneo de la vegetación en zonas áridas, ya que se muestrearon y analizaron por separado los suelos de micrositios desprovistos de vegetación y bajo la vegetación dominante. En el capítulo 3 se combinó un experimento manipulativo de calentamiento en campo con incubaciones de laboratorio. El experimento manipulativo se puso en marcha en julio de 2008 en la estación experimental de Aranjuez (España; 40° 02' N – 3° 32' O), siguiendo un diseño factorial completo con dos tratamientos de dos niveles cada uno: calentamiento (temperatura ambiente vs. aumento de temperatura de 2 – 3ºC) y cobertura de costra biológica inicial (baja: < 20% vs. alta: > 50%). La respiración del suelo se midió de forma mensual a corto (2008 - 2010) y largo plazo (2016 - 2018). Por otro lado, la cobertura de costra se estimó anualmente en ambos períodos. En 2017, se realizaron incubaciones de laboratorio a tres temperaturas (10ºC, 20ºC y 30ºC) para evaluar la adaptación térmica de la respiración del suelo tras nueve años de calentamiento. En el capítulo 4 se utilizó tanto un experimento manipulativo de campo como una incubación de laboratorio que simulaba un evento de sequía extrema. El experimento manipulativo de cambio climático cuyos suelos fueron utilizados para este capítulo se estableció en abril de 2011 en el laboratorio de cambio climático al aire libre, ubicado en las instalaciones de la Universidad Rey Juan Carlos (URJC, Móstoles, España: 40° 20' 37'' N, 3° 52' 00'' O). El experimento factorial incluía tres tratamientos de cambio climático: calentamiento (control vs. aumento de temperatura de 2-3ºC), reducción de precipitación reducida (control vs. reducción de aproximadamente el 35% de la precipitación total anual) y la combinación de los dos tratamientos anteriores. El suelo permaneció sometido a tratamientos de cambio climático hasta febrero de 2018, cuando fueron recolectados para nuestro experimento de sequía de laboratorio, que constaba de dos partes. Primero se incubaron los suelos en condiciones de control (60% de la capacidad de retención de agua del suelo) y sequía extrema (3% la capacidad de retención de agua del suelo). Para la segunda parte los suelos se volvieron a humedecer al 60% de la capacidad de retención de agua del suelo y se incubaron durante nueve semanas, muestreándose 1, 15 y 60 días después de la humectación. Estas dos partes del experimento sirven para evaluar la resistencia y resiliencia de los suelos a una sequía extrema, respectivamente. Resultados: Nuestros resultados muestran que distintas propiedades abióticas y bióticas del suelo, como por ejemplo el contenido de carbono orgánico, el pH, la textura o la biomasa microbiana total influyen en su tasa de respiración en diversos tipos de ecosistemas. El estado de desarrollo del suelo también modula su respiración, ya que los suelos más desarrollados presentan unas tasas de respiración más elevadas que los más jóvenes en varios ecosistemas. En zonas áridas, la respiración del suelo era mayor en las áreas debajo de la vegetación dominante que en las libres de vegetación y, dentro de estas zonas sin vegetación, la tasa de respiración era más elevada en zonas con alta cobertura de costra biológica comparada con aquellas con escasa cobertura de costra. Más allá de las propiedades del suelo, los resultados obtenidos tanto en experimentos de campo como de laboratorio muestran que la respiración del suelo aumenta con la temperatura a corto plazo en distintos ecosistemas. Sin embargo, la magnitud de este efecto está regulada por diversos factores que influyen en la actividad microbiana. Por ejemplo, distintas propiedades del suelo, como el contenido de carbono orgánico y fósforo disponible en el suelo determinan la respuesta de la respiración microbiana a la temperatura. Asimismo, se ha observado que la adaptación térmica de la respiración del suelo afecta la magnitud de la respuesta de la respiración del suelo a la temperatura en zonas áridas, ya que la temperatura media anual del sitio de origen tiene un efecto negativo en la respiración del suelo. No obstante, este mecanismo de adaptación térmica no se ha observado en otros tipos de ecosistemas. Nuestros resultados, provenientes de un experimento manipulativo de cambio climático ubicado en una zona árida, muestran que ese efecto positivo de la temperatura en la respiración observado a corto plazo desaparece tras varios años de calentamiento. Este cambio en el efecto de la temperatura a largo plazo estuvo asociado con una disminución de la sensibilidad térmica de la respiración del suelo, evaluada con el índice Q10 en las parcelas sometidas a calentamiento comparadas con las parcelas control. Además, se ha observado que la adaptación térmica de la respiración del suelo y la reducción de la cobertura de costra biológica determinan la respuesta de la respiración al calentamiento a largo plazo. Finalmente, al evaluar el efecto legado de los cambios en las condiciones climáticas medias (temperatura y régimen de precipitaciones) en la resistencia y resiliencia de las comunidades microbianas del suelo y las funciones que realizan frente a una sequía extrema se han observado resultados contradictorios. No se encontró un efecto legado del cambio climático en la resistencia y resiliencia de la composición de las comunidades de hongos y bacterias del suelo ni en su diversidad. Por el contrario, se ha observado que la resistencia de la abundancia de bacterias es menor en los suelos que han estado sometidos a cualquiera de los tratamientos del cambio climático que en los suelos del control, mientras que la resiliencia de la abundancia de bacterias es mayor en suelos previamente expuestos a una reducción de precipitaciones. Por otro lado, la abundancia de hongos presentó mayor resistencia en suelos sometidos a tratamientos de cambio climático que los suelos de control, aunque no se observó un efecto de legado de cambio climático en su resiliencia. Además, este efecto legado del cambio climático ha afectado a la resiliencia de determinados filos de microorganismos del suelo, pero no a su resiliencia. Nuestros resultados también muestran una ausencia de efecto de legado del cambio climático en la resistencia y resiliencia de la multifuncionalidad y de las ocho funciones individuales que se han usado para calcularla. Por último, se ha comprobado que la resistencia y la resiliencia de la multifuncionalidad está relacionada con la resistencia y resiliencia de determinados filos dominantes de hongos y bacterias. Conclusiones: Nuestros resultados indican que la respiración del suelo en diferentes tipos de ecosistemas de todo el mundo está controlada por diversas propiedades abióticas y bióticas del suelo, como por ejemplo el pH, la textura, el contenido de carbono orgánico y la biomasa microbiana. Igualmente, el desarrollo del suelo, que es el proceso de transformación de la roca madre y, por tanto, conlleva un cambio en las propiedades del suelo, también afecta a su respiración a nivel global. Específicamente, se ha observado que los suelos más desarrollados presentaron unas tasas de respiración más alta comparado con los más jóvenes. La respiración del suelo de zonas áridas está modulada por la cobertura de costra biológica y el patrón heterogéneo de distribución de la vegetación característico de estas zonas, además de por los factores descritos anteriormente. Aparte de las propiedades y el estado de desarrollo del suelo, las condiciones de humedad y temperatura de éste también influyen significativamente en su respiración. Por tanto, se espera que las variaciones en la temperatura y el régimen de precipitaciones asociadas al cambio climático tendrán un importante efecto en la respiración del suelo. La respiración del suelo disminuye a medida que se reduce la precipitación. Por el contrario, se ha encontrado que a corto plazo la respiración del suelo aumenta con el incremento de temperatura pronosticado por los modelos actuales de cambio climático. Sin embargo, determinados factores regulan la magnitud de la respuesta de la respiración del suelo al calentamiento a corto plazo a través de su efecto sobre de las comunidades microbianas del suelo y su actividad. Más concretamente, distintas propiedades del suelo, como el pH, el contenido de fósforo y la biomasa microbiana, así como el origen de la cronosecuencia determinan la magnitud de la respuesta de la respiración al incremento de temperatura en diversos tipos de ecosistemas. Además, la magnitud del efecto de la temperatura en la respiración del suelo en zonas áridas de todo el mundo está modulada por la adaptación térmica que se puede producir a través de variaciones en la fisiología microbiana, así como cambios a nivel población o comunidad. Por tanto, los suelos de zonas áridas adaptados a regímenes de temperatura más fríos presentan mayores tasas de respiración frente a un aumento de la temperatura dado que aquellos suelos adaptados a condiciones más frías. Este efecto positivo de la temperatura en la respiración del suelo a corto plazo desaparece tras diez años de calentamiento en una zona árida dominada por costras biológicas. Esto se debe a que las respuestas de la respiración al calentamiento a corto y largo plazo están reguladas por distintos mecanismos. El aumento de la temperatura asociado al calentamiento es el principal mecanismo que determina la respuesta a corto plazo, mientras que a largo plazo la adaptación térmica y la drástica disminución en la cobertura de costra biológica regulan dicha respuesta y, por tanto, compensan el efecto positivo directo del incremento de temperatura. Estos hallazgos constituyen una evidencia empírica sobre la respuesta de la respiración a la temperatura a corto y largo plazo y a distintas escalas espaciales, así como sobre los mecanismos heterotróficos y autotróficos que determinan la magnitud de estas respuestas. Los nuevos conocimientos generados en esta tesis permiten incrementar la precisión de las estimaciones de la magnitud de la retroalimentación entre el ciclo del carbono y el clima. Igualmente, destacan la importancia de utilizar datos de observaciones de campo obtenidos a distintas escalas espaciales para mejorar y validar la representación de los procesos microbianos que regulan la respuesta de la respiración al calentamiento en los modelos que se usan para estimar la magnitud de dicha retroalimentación. Los cambios en las comunidades microbianas del suelo provocados por el calentamiento y la reducción de la precipitación generan un efecto legado que altera la capacidad de la abundancia de bacterias y hongos para hacer frente a una sequía extrema. La magnitud y dirección del efecto legado es similar para ambos fenómenos asociados al cambio climático, lo que indica que los rasgos microbianos relacionados con la respuesta a las variaciones en el régimen de precipitaciones y al calentamiento están íntimamente ligados. Sin embargo, este efecto legado no afecta a la resistencia y resiliencia de la diversidad y la composición de las comunidades microbianas del suelo ni las de la multifuncionalidad asociada a estas frente a una sequía extrema. Esto indica que los eventos extremos asociados al cambio climático constituyen un control más importante de las comunidades microbianas del suelo y su funcionamiento que los cambios en las condiciones medias de temperatura y precipitación. Nuestros resultados también sugieren la necesidad de evaluar la interacción entre los distintos fenómenos asociados al cambio climático (cambios en las condiciones medias y eventos extremos) que se producen simultáneamente, para mejorar nuestra compresión sobre los efectos del cambio climático en las comunidades microbianas del suelo y su funcionamiento. Además, se ha observado que la resistencia y la resiliencia de la multifuncionalidad del suelo frente a una sequía extrema estaban ligadas a taxones microbianos concretos. Estos hallazgos indican la importancia de preservar e incrementar la diversidad microbiana del suelo para conservar los taxones clave mantener su multifuncionalidad, especialmente en escenarios de cambio climático como los pronosticados para finales del siglo XXI.