Biotic and abiotic determinants of the sex ratio in a monoecious shrub in a dry ecosystem

Resumen

Antecedentes Las plantas para sobrevivir, crecer y reproducirse han desarrollado a lo largo de su evolución adaptaciones que les permite soportar cambios ambientales en varias escalas espaciales y temporales. La asignación de recursos entre la supervivencia, crecimiento y reproducción depende de las adaptaciones de cada especie y de las condiciones ambientales donde éstas crecen. Cuando los recursos como el agua o nutrientes son limitados, las plantas adaptan su fisiología o morfología redistribuyendo los recursos para su supervivencia, crecimiento y reproducción. Si las limitaciones de agua y nutrientes se vuelven más extremas, se generan condiciones de estrés para la planta y podría ocurrir competencia o facilitación por los recursos. Estas interacciones pueden generar heterogeneidad ambiental provocando una agregación local con otros individuos de su misma especie y con las de otras especies. La disponibilidad de recursos generalmente está representada por el tamaño de la planta, el cual puede influir directamente en la reproducción y crecimiento. Plantas más grandes invierten proporcionalmente más en la reproducción, por tanto, los costos de reproducción podrían aumentar con el tamaño de la planta. El tamaño de la planta también puede ser influido por la densidad dentro de un vecindario vegetal, y consecuentemente mediar la producción de flores femeninas en especies unisexuales. El cambio climático antropogénico, las perturbaciones por el pastoreo y la deposición de nutrientes proveniente de la producción agrícola están imponiendo nuevas fuerzas selectivas en las poblaciones de plantas. Las plantas si no responden a estos cambios adaptándose a nuevas condiciones ambientales, correrían el riesgo de desaparecer. Objetivos En esta tesis doctoral se examinan factores que influyen en la expresión sexual y reproducción de especies de Croton, un arbusto clave para el funcionamiento del matorral seco interandino en Loja, Ecuador. El objetivo principal fue contribuir al conocimiento de factores bióticos y abióticos determinantes de la variación en la reproducción de Croton, y su vulnerabilidad frente al cambio global. En el primer capítulo evaluamos si la variación entre años y entre sitios, el tamaño de la planta, la densidad de plantas y el área del dosel de vecinos conespecíficos influyeron en la expresión y agregación espacial de la feminidad de Croton. Nuestros resultados indican que sitios con diferente elevación, tamaño de la planta y cobertura vegetal influyeron en la expresión sexual de Croton y en la agregación de la feminidad. Se encontraron patrones agregados de feminidad en más parcelas en el sitio con menor elevación. En el segundo capítulo realizamos un experimento para evaluar cómo la variación en temperatura y humedad a lo largo de un gradiente de elevación, la adición de Nitrógeno (N) y Fósforo (P), y el pastoreo influyen en la sincronía de la floración y reproducción de Croton. Los resultados revelaron que plantas de mayor tamaño, sitios con temperaturas más altas y una mayor disponibilidad de nitrógeno aumentaron la sincronía reproductiva en Croton. El aumento de la sincronía reproductiva, los sitios con mayor temperatura y la adición de N y P incrementaron la producción de frutos y la germinación de semillas de Croton. Estos resultados sugieren que una reducción en la sincronía de floración podría afectar el éxito reproductivo de Croton. En el tercer capítulo evaluamos los efectos de la variación del clima de acuerdo con la elevación, la exclusión del pastoreo y las adiciones de nitrógeno y fósforo sobre la supervivencia de plántulas y la supervivencia, crecimiento y fructificación de plantas adultas de Croton, así como sobre la composición y estructura de las comunidades de especies vegetales asociadas con Croton. Los resultados indicaron que la exclusión del pastoreo mejoró la supervivencia de las plantas adultas de Croton en las tres elevaciones. La exclusión del pastoreo y la adición de N y P aumentaron el crecimiento de Croton en las elevaciones Baja y Media. El reclutamiento y la supervivencia de plántulas de Croton disminuyeron conforme se alejaban del dosel de las plantas adultas. La cubierta de Croton tuvo una relación positiva con la abundancia y diversidad de plantas. En el cuarto capítulo evaluamos el efecto de la elevación sobre las características morfológicas, el aislamiento reproductivo y la limitación de polinizadores en Croton. Los rasgos morfológicos como el grosor de la hoja, el volumen de la planta, la longitud de la inflorescencia y el número de inflorescencias fueron diferentes entre plantas en diferentes elevaciones. Evidenciamos un aislamiento reproductivo incipiente entre las elevaciones Alta y Baja. Los experimentos de polinización dentro de cada elevación mostraron una limitación de polinizadores en Croton en la Elevación Alta. Metodología Nuestro estudio se realizó en un valle interandino del Cantón Catamayo, Provincia de Loja, Ecuador, en la Depresión Andina, una región entre el norte de Perú y el sur de Ecuador. Este matorral seco interandino experimenta una temperatura media anual de 24,8°C, con una precipitación media anual de 317 mm y una estación seca prolongada (entre siete y ocho meses). En este valle, los arbustos dominantes de Croton se distribuyen de forma continua entre los 1100 y los 2080 m de altitud (Espinosa et al. 2019). Los parches de Croton forman una matriz que incluye vegetación espinosa y xerófila escasa dominada por árboles y arbustos perennes. Croton es un arbusto monoico de 0,5 a 1,5 m de altura que habita en una amplia variedad de hábitats, en su mayoría semiáridos y, a menudo, en vegetación secundaria. Las plantas alcanzan la madurez reproductiva en 2 o 3 años y pueden sobrevivir durante varios años. En el primer capítulo, para determinar si la variación entre años y entre sitios, el tamaño de la planta, la densidad de plantas y el área del dosel de vecinos conespecíficos influyen en la expresión y agregación espacial de la feminidad de Croton, georreferenciamos en dos sitios (1.700 y 1.400 m s.n.m.) en cinco parcelas de 10 × 10 m, dentro de cada sitio, la posición de cada planta reproductora de Croton durante la primera parte de la época de floración en dos años, y medimos su altura, largo y ancho. El índice de feminidad de cada planta se determinó por el número de yemas y flores femeninas y masculinas. Se determinó la densidad de plantas para cada parcela, junto con el número de vecinos y el área de dosel sumada de vecinos conespecíficos (a 1,0, 2,0 y 2,5 m de radio, y las cinco plantas más cercanas) de cada planta focal. Para evaluar la influencia del año, sitio, tamaño de la planta, densidad y los doseles de los vecinos conespecíficos sobre la feminidad, se utilizaron modelos de efectos mixtos (GLMM). El patrón espacial de la feminidad de las plantas se caracterizó con la función K. Para facilitar la interpretación visual, utilizamos la función L. Todas las funciones se estimaron hasta 2,5 m de radio. Evaluamos el ajuste general de cada modelo con una prueba de bondad de ajuste utilizando el estadístico u. En el segundo capítulo, para evaluar cómo la variación en temperatura y humedad a lo largo de un gradiente de elevación, la adición de Nitrógeno (N) y Fósforo (P), y el pastoreo influyen en la sincronía de la floración y reproducción de Croton, en tres elevaciones, establecimos parcelas con pastoreo y exclusión de pastoreo, combinadas con cuatro tratamientos de nutrientes: control y adición de nitrógeno (N), fósforo (P) solo y en combinación. Registramos la floración femenina y masculina de Croton mensualmente desde septiembre de 2017 hasta agosto de 2019 y calculamos un índice de sincronía de floración. También estimamos el número de frutos, cuajado, peso de semilla y su germinación. Usamos modelos binomiales y lineales de efectos mixtos para evaluar si el volumen de la planta, el año, la elevación, la exclusión del pastoreo y la adición de nutrientes influyen en la sincronía de floración. Usamos un modelo lineal generalizado con una distribución binomial para evaluar la influencia de la sincronía en la probabilidad de geminación. Para evaluar si el año, la elevación y la adición de nutrientes influyeron en la probabilidad de depredación de semillas usamos modelos binomiales y lineales. En el tercer capítulo, para estimar los efectos de la variación del clima de acuerdo con la elevación, la exclusión del pastoreo y las adiciones de nitrógeno y fósforo sobre la supervivencia de plántulas y la supervivencia, crecimiento y fructificación de plantas adultas de Croton, así como sobre la composición y estructura de las comunidades de especies vegetales asociadas con Croton, en tres elevaciones, establecimos parcelas con pastoreo y exclusión de pastoreo, combinadas con cuatro tratamientos de nutrientes: control y adición de nitrógeno (N), fósforo (P) solo y en combinación. Medimos el reclutamiento y la supervivencia de las plántulas de Croton, así como la supervivencia, el crecimiento, la fructificación de los adultos de Croton y la composición y estructura de las plantas vecinas. Usamos modelos lineales generalizados para evaluar el crecimiento de las plantas, la supervivencia y la supervivencia de las plántulas en función de la elevación, la exclusión del pastoreo, la adición de nutrientes (N y P) y para el análisis de interacciones bidireccionales. Utilizamos modelos lineales generalizados para evaluar la influencia de la cobertura de Croton en el número total de tallos en pie de todas las especies y la riqueza de especies. Para evaluar la influencia de la cobertura de Croton en la diversidad de Shannon utilizamos un modelo lineal. En el cuarto capítulo, para determinar el efecto de la elevación sobre las características morfológicas, el aislamiento reproductivo y la limitación de polinizadores en Croton, medimos los rasgos morfológicos de Croton en tres elevaciones y realizamos cruces experimentales de polinización entre y dentro de cada población en diferentes elevaciones para evaluar el grado de aislamiento reproductivo y limitación de polinizadores. Usamos modelos de efectos mixtos lineales generalizados para evaluar la variación del grosor de la hoja en función del área foliar específica y la elevación. La inclusión del volumen de la planta y el área foliar específica como variables de estado nos permitió dar cuenta del efecto de la variación en el tamaño de la planta y la hoja entre los individuos. Calculamos el aislamiento reproductivo medio para cada uno de los pares de cruces por elevación. Consideramos evidencia clara de aislamiento reproductivo cuando los cruces con el índice de aislamiento reproductivo tenían un valor positivo y su barra de intervalo de confianza no se superponía a cero. Resultados Para el primer capítulo, nuestros resultados indican que sitios con diferente elevación, tamaño de la planta y cobertura vegetal influyeron en la expresión sexual de Croton y en la agregación de la feminidad. Se encontraron patrones agregados de feminidad en más parcelas en el sitio con menor elevación. Para el segundo capítulo, los resultados revelaron que plantas de mayor tamaño, sitios con temperaturas más altas y una mayor disponibilidad de nitrógeno aumentaron la sincronía reproductiva en Croton. El aumento de la sincronía reproductiva, los sitios con mayor temperatura y la adición de N y P incrementaron la producción de frutos y la germinación de semillas de Croton. Estos resultados sugieren que una reducción en la sincronía de floración podría afectar el éxito reproductivo de Croton. Para el tercer capítulo, los resultados indicaron que la exclusión del pastoreo mejoró la supervivencia de las plantas adultas de Croton en las tres elevaciones. La exclusión del pastoreo y la adición de N y P aumentaron el crecimiento de Croton en las elevaciones Baja y Media. El reclutamiento y la supervivencia de plántulas de Croton disminuyeron conforme se alejaban del dosel de las plantas adultas. La cubierta de Croton tuvo una relación positiva con la abundancia y diversidad de plantas. Para el cuarto capítulo, los resultados mostraron que los rasgos morfológicos como el grosor de la hoja, el volumen de la planta, la longitud de la inflorescencia y el número de inflorescencias fueron diferentes entre plantas en diferentes elevaciones. Evidenciamos un aislamiento reproductivo incipiente entre las elevaciones Alta y Baja. Los experimentos de polinización dentro de cada elevación mostraron una limitación de polinizadores en Croton en la Elevación Alta. Conclusiones 1. Nuestro estudio mostró cómo factores como sitios con diferente elevación, el tamaño de la planta y la cobertura vegetal pueden influir en la expresión de la feminidad y en la agregación espacial de la feminidad plantas monoicas. 2. Condiciones climáticas contrastantes en el gradiente de elevación presentaron variación morfológica y aislamiento reproductivo incipiente en Croton. Los experimentos de polinización dentro de cada elevación sugieren la posibilidad de una limitación de polinizadores en Croton en la Elevación Alta. 3. Plantas más grandes en las elevaciones Baja y Media, y aquellas en sitios con mayor disponibilidad de nitrógeno tuvieron mayor sincronía reproductiva en Croton. El aumento de la sincronía reproductiva y la adición de N y P se asoció con un incremento en la producción de frutos y la probabilidad de germinación de Croton. 4. El incremento en la cobertura de Croton puede aumentar la abundancia y diversidad de plantas en el matorral seco interandino. La presencia de Croton parece favorecer la continuidad de individuos conspecíficos y heteroespecíficos.